Základy Aeronautického oddělení tehdejšího Technického muzea pro Království české položil Ing. Gustav Viktor Finger v roce 1910. Z tohoto pohledu je letecká sbírka jednou z prvních, které kdy vznikly po celém světě. Nejstarší expozice obsahovala 120 předmětů, které byly soukromým majetkem Ing. Fingera. Později je majitel převedl do sbírek muzea. První motorový letoun věnoval do sbírek 28. listopadu 1913 sám Ing. Jan Kašpar. Jednalo se o letoun jeho vlastní konstrukce, který vycházel z letounů typu Blériot XI, označovaný jako typ JK systém Blériot.
Nejvýraznější akvizicí na samém konci Velké války bylo torza trupu stíhacího letounu Hansa-Brandenburg D. I. Bezprostředně po jejím skončení tohoto světového konfliktu se jednalo o získání letounu Knoller C.II, který do muzea věnovala československá armáda (Letecký sbor) již v roce 1919. Dochoval se jako jediný na celém světě.
Po smrti Ing. Fingera v roce 1919 se dlouho nenalezl nikdo, kdo by se mohl plně věnovat rozvoji letecké sbírky. Letečtí odborníci a konstruktéři jako Ing. Pavel Beneš, kteří s muzeem spolupracovali, totiž byli vytíženi prací v leteckém průmyslu, a nemohli se rozšíření sbírky věnovat plně. Letecká sbírka prakticky nerostla. Za dvacet let, od roku 1910 do roku 1930, se podařilo zvýšit počet sbírkových předmětů ze 120 na pouhých 186 inventárních čísel.
Zásadní změna nastala příchodem Ing. Vladimíra Karmazína v roce 1935. O rok později mu začal pomáhat JUDr. Rudolf Rumples, průkopník balonového létání v Československu. Tomu se podařil doslova husarský kousek, když si jako advokát uvědomil, že zbytky balonu Kysibelka, který se zřítil v roce 1891, by mohly být ještě stále uloženy mezi doličnými předměty v budově soudu. Jeho předpoklady se potvrdily, zbytky balonu získal a věnoval Národnímu technickému muzeu.
Výrazně byla letecká sbírka posílena krátce po okupaci republiky v březnu 1939, když se do ní z obavy před zničením nacisty dostala dvě unikátní letadla z tehdejšího Památníku osvobození na pražském Vítkově. Letadla Anatra Anasal a LWF Model V Tractor, kromě již připomenutých, nenajdete v žádném jiném muzeu na celém světě.
Dopravní hala NTM prošla velkou rekonstrukcí na konci sedmdesátých let 20. století a na další si musela počkat skoro čtvrtstoletí. Od září 2006 do února 2011 prošlo celé muzeum rozsáhlou rekonstrukcí, během níž byla pečlivě restaurována všechna zavěšená letadla a vyčištěny všechny letadlové motory z letecké sbírky. Kromě již zmíněných letadel jsou skvostem sbírky motorový kluzák Zanonia, letadla Avia BH-9 a Avia BH-10, prvorepublikové větroně Racek a Praha, Kuňkadlo bratří Šimůnků, balon Praha, motorová gondola k pozorovacímu balonu typu K, letadla Zlín Z-XIII a Zlín Z-50, rekordní turistické letadlo M-1C Sokol, jediný sériově vyráběný vrtulník v Čechách HC-102 nebo vrchol československé konstrukční školy a nejvíce vyráběný letoun v Československu Aero L-39C Albatros. V depozitáři se stále ještě skrývají mimo jiných K-65 Čáp, Zlín Z-381, Piper L-4H, Nebeská blecha a řada větroňů. V současné době se sbírka na fondu NTM podílí přibližně třemi procenty.
Z pohledu české historie je těžké vyjmenovat nejdůležitější exponáty sbírky. K těm historicky nejvýznamnějším ale bezpochyby patří letadlo Ing. Jana Kašpara JK systém Blériot a druhý český balon Praha, z jehož koše byly v září 1905 a v květnu 1906 pořízeny první letecké snímky Praha a jejího okolí, například také Kladna. Část z nich se dochovala jako „světelné obrázky“ (stereoskopické diapozitivy) v Archivu NTM.